წილკნისა და დუშეთის ეპარქია შიდა ქართლში, მცხეთის საკათალიკოსო ტაძრის ჩრდილოეთით მდებარეობს. აღმოსავლეთიდან მას თიანეთისა და ფშავ-ხევსურეთის ეპარქია ესაზღვრება, დასავლეთიდან - ნიქოზისა და ცხინვალისა, სამხრეთიდან - მცხეთა-თბილისისა, საგარეჯო-გურჯაანისა და სამთავის-გორისა, ჩრდილოეთით კი ყაზბეგისა და ხევისა.

ეპარქიის სახელწოდება მთის ხეობაში შესასვლელი სოფლის სახელიდან წარმოდგება (წინაკარი - წინკარი - წირკარი - წილკანი).

ეპარქიის ტერიტორიაზე - ქსნის ხეობაში, ნასტაკისის ნაქალაქარზე, აღმოაჩინეს II-III საუკუნეების ქრისტიანული სამლოცველო, რაც ამ კუთხეში პირველქრისტიანული თემის არსებობაზე მიანიშნებს.

წილკნის საეპისკოპოსოს ჩამოყალიბებას წინ უსწრებდა წმინდა ნინოს სამისიონერო მოღვაწეობა. "მოქცევაი ქართლისაი" გვამცნობს, რომ "წარვიდა წმიდა ნინო და ეპისკოპოსი იოანე... და მოუწოდეს მთეულთა, პირუტყვთა სახეთა მათ კაცთა, ჭართლელთა, ფხოელთა, წილკნელთა და გუდამაყრელთა და უქადაგეს მათ სჯული ქრისტიანეთა". რა თქმა უნდა, ახალი სარწმუნოების მიღება უმტკივნეულოდ არ მომხდარა - ქრისტიანობის სახელმწიფო რელიგიად გამოცხადებას მთის ზოგიერთმა ტომმა დიდი წინააღმდეგობა გაუწია. მცხეთის ჩრდილოეთით მდებარე ამ ტერიტორიაზე ქრისტიანულ-აღმშენებლობითი და სამისიონერო მოღვაწეობა არც მეფე მირიანის ძეს ბაქარს შეუწყვეტია. სწორედ მას აუგია საეპისკოპოსოს მომავალ ცენტრში, სოფელ წილკანში, პირველი ეკლესია.

ვახტანგ გორგასლის დროს, V საუკუნის II ნახევარში, საქართველოში მნიშვნელოვანი საეკლესიო რეფორმები გატარდა. V საუკუნის დასასრულისთვის ეპარქიათა რიცხვი ოცამდე ასულა. მათ შორის იყო წილკნის საეპისკოპოსოც, რომელმაც ერთ-ერთი საპატიო ადგილი დაიკავა ქართლის სამეფოს ეპარქიებს შორის.

მიუხედავად ამ ეპარქიის უძველესი წარსულისა, ჟამთა სიავეს მხოლოდ ზოგიერთი დოკუმენტური მასალა გადაურჩა. ერთ-ერთ პირველ წილკნელ ეპისკოპოსად "ეპისტოლეთა წიგნი" დვინის საეკლესიო კრების მონაწილეთა შორის ასახელებს ენოქს (506 წ.).

VI საუკუნის 50-იან წლებში წილკნის სამწყსოს სათავეში ჩაუდგა ერთ-ერთი ასურელი მამა, სასწაულმოქმედი წმინდა ისე წილკნელი, რომლის დროსაც საეპისკოპოსო განსაკუთრებით გაძლიერდა და განმტკიცდა. ისე წილკნელის მღვდელმთავრობის დროს მის სამწყსოს შეემატებიან მოხევეები. სამისიონერო მუშაობა ავლევის ხეობაშიც გაჩაღებულა.

ამ ღვაწლმოსილ მამას თავისი ამქვეყნიური მოღვაწეობა წილკანს დაუსრულებია და აქვე, თავის სამწყსო ტაძარში დაუდვია სამუდამო ბინა. მისი საფლავის ქვა ახლაც ასვენია ჩრდილოეთის სვეტთან.

ქართლში მეფის ხელისუფლების შესუსტების დროს, XIII-XIV საუკუნეებში, წილკნის საეპისკოპოსოს მახლობელი ტერიტორია სამუხრანოსთან ერთად გადადის კახეთის მმართველთა ხელში და მას ზედაზნის ციხის მფლობელნი, ძაგანისძენი ეუფლებიან. წმინდა მეფე დავით აღმაშენებელმა 1123 წელს "ანდერძში შიო მღვიმისადმი" ერისთავებს ბრალად დასდო საეპარქიო მიწების დატაცება. მცხეთას და წილკანს საქონებელნი მისტაცეს, მღვიმე ხომ სახლად გაიხადესო, - გვამცნობს საბუთი. საერო ფეოდალებისთვის საეკლესიო მიწების მიტაცებაში ხელი შეუწყვია თვით წილკნელ ეპისკოპოსს, რომელიც ძაგან ერისთავის საგვარეულოდან ყოფილა. დავითმა საეპისკოპოსოს ეს ტერიტორიები მეფის ტახტს დაუმორჩილა, ხოლო შიომღვიმე სამეფო მონასტრად აქცია. ძაგან ერისთავი მეფემ დაატუსაღა, ხოლო მისი ძმა მოდესტოსი, წილკნის მღვდელმთავარი, საეკლესიო კრებას დაუმხია.

XVI საუკუნის I ნახევარში წილკნის ეპისკოპოსსა და მცხეთის კათოლიკოსს დავა ჰქონიათ მუხრანის საზღვარზე "შარაფხანად" წოდებული ადგილის გამო.

XVII საუკუნეში წილკნის ეპარქია ეკონომიურად საკმაოდ იყო მომძლავრებული. მას თბილისშიც კი ჰყავდა ყმა ხელოსნები და ვაჭრები, რომლებიც მეფეთა და ერისკაცთა შეწირულნი იყვნენ. საეპისკოპოსოს ცხოვრების შესახებ მნიშვნელოვან ცნობებს გვაწვდის 1669 წლის დოკუმენტი "წილკნის ღვთისმშობლის სამწყსოს სიგელი", რომელიც მეფე შაჰნავაზისა და კათოლიკოს დომენტის ბრძანებით შეუდგენია წილკნელ ეპისკოპოსს რომანოზს. საბუთში საინტერესო ცნობებია დაცული წილკნელი ეპისკოპოსების მიგებების წესებსა და ვალდებულებებზე: მჭადიჯვრის წინამძღვარი კრებულის თანხლებით უნდა შეხვედროდა წილკნელს და ერთი დღე ემასპინძლა; მუხრან-ბატონის კარის ეკლესიაში კათოლიკოსის შემდეგ წილკნის ეპისკოპოსს მოიხსენიებდნენ.

1746 წელს წილკნელ ეპისკოპოსს ქრისტეფორეს ერეკლე II-ისგან "სამწყსოს განახლების" ნება ებოძა. ეს გამოუწვევია იმას, რომ არაგვის ერისთავის ნებართვით ეპისკოპოსი ანანურის ზევით აღარ შეუშვიათ, რის გამოც ეპარქიას ფაქტობრივად ჩამოშორდა მთიულეთი. სახუცოს გამოსაღებს ერისთავი ითვისებდა. ქრისტეფორეს ერეკლე II-ისთვის მიუმართავს თხოვნით, სამართლიანობა აღედგინა.

1800 წლისთვის წილკნის ეპარქიას ტერიტორიულ-ადმინისტრაციული დაყოფით რაიმე მნიშვნელოვანი ცვლილება არ განუცდია. აქაური მღვდელმთავარი იწოდებოდა მუხრანის, ორივე არაგვისა და ბაზალეთის ეპისკოპოსად. თავის განმგებლობაში ჰყავდა ორი ქორეპისკოპოსი: ერთი - კავკასიის სიონში და მეორე - ბოდორნაში, და რიგით მეოთხედ ითვლებოდა ქართლში. ეპარქია აერთიანებდა 80 ეკლესიას, ჰყავდა 75 მღვდელი, 11 დიაკვანი და 45 ეკლესიის მსახური.

XIX საუკუნისთვის ჟამთა სიავემ და მტერთა მუდმივმა შემოსევებმა შიდა ქართლი თითქმის გააუკაცრიელა. წელში გატეხილი მრევლი საეკლესიო გამოსაღებს ვეღარ იხდიდა. ეს წილკნის საეპისკოპოსოს ეკონომიკურ მდგომარეობაზე აისახა: 500 სოფლიდან 50-ღა გადარჩენილა, ხოლო თვით ეპარქიის ცენტრში, სოფელ წილკანში, 20 კომლ საეკლესიო გლეხსღა უცხოვრია.

1800 წელს წილკნის საეპისკოპოსოს სათავეში ედგა მთავარეპისკოპოსი იოანე ქარუმისძე, რომელსაც გენერალ კნორინგის ბრძანებით იმპერატორ პავლე I-ის სახელზე შეუდგენია წერილი, სადაც თავისი სამწყსოს წარსულსა და აწმყოს აღწერს.

1911 წელს, საქართველოს ეკლესიის ავტოკეფალიის გაუქმების შემდეგ, წილკნის საეპისკოპოსოც გაუქმდა და შეუერთდა ახალწარმოქმნილ მცხეთისა და ქართლის ეპარქიას. უკანასკნელი წილკნელი ეპისკოპოსი გერვასი, რომელსაც დიდი სარწმუნოებრივ-მისიონერული მოღვაწეობით გაუთქვამს სახელი მთელ კავკასიაში, განსაკუთრებით კი ოსეთში, 1817 წელს გარდაიცვალა.

1917 წელს, როდესაც აღდგა საქართველოს ეკლესიის ავტოკეფალია, განახლდა წილკნის ეპარქიაც, თუმცა ეპისკოპოსები სვეტიცხოველში აღასრულებდნენ წირვა-ლოცვას და იქიდან ავედრებდნენ თავიანთ სამწყსოს უფალს. მოგვიანებით წილკნის ყოვლადწმინდა ღვთისმშობლის სახელობის საკათედრო ტაძარი ღვთისმსახურებისთვის დაიბრუნა ეკლესიამ. 1984 წლიდან წილკნის ეპარქიას განაგებს მთავარეპისკოპოსი ზოსიმე შიოშვილი.